Matthew D. De Koch, Mart Krupovic, Russell Fielding, Kendal Smith, Kelsie Schiavone, Katharine R. Hall, Vincent S. Reid, Diallo Boyea, Emma L. Smith, Kara Schmidlin, Rafaela S. Fontenele, Eugene V. Koonin, Darren P. Martin, Simona Kraberger, Arvind Varsani · Journal of Virology · 2025

Novel lineage of anelloviruses with large genomes identified in dolphins

Resumo em português

RESUMO As infecções por anelovírus são onipresentes em mamíferos, mas não apresentam associação clara com doenças, sugerindo uma relação comensal entre vírus e hospedeiro. Embora anelovírus tenham sido identificados em diversos hospedeiros mamíferos, sua presença em membros da família Delphinidae ainda não havia sido relatada. Aqui, utilizando uma abordagem metagenômica, caracterizamos genomas completos de anelovírus (n = 69) de quatro espécies hospedeiras de Delphinidae: baleia piloto de peitoral curta (Globicephala macrorhynchus, n = 19), orca (Orcinus orca, n = 9), falsa orca (Pseudorca crassidens, n = 6) e golfinho pintado dos trópicos (Steno attenuatus, n = 1). A comparação das sequências do quadro de leitura aberto 1 (ORF1), que codifica a proteína da cápside e é o único gene conservado compartilhado por todos os anelovírus, mostra que os anelovírus de Delphinidae formam um clado de nível genérico novo que abrange 22 agrupamentos únicos em nível específico. Apresentamos evidências de que diferentes espécies de Delphinidae podem ser coinfectadas por múltiplos anelovírus pertencentes a distintos agrupamentos específicos. Notavelmente, a proteína ORF1 dos anelovírus de Delphinidae é consideravelmente maior do que aquelas codificadas por todos os anelovírus previamente descritos para outros hospedeiros (espalhados por 14 ordens de vertebrados e incluindo 27 famílias). Análises abrangentes das sequências de ORF1 e das estruturas proteicas preditas demonstraram que o aumento do tamanho dessas proteínas decorre de elaborações divergentes dentro do subdomínio P2 distal à cápside e da elongação do domínio C-terminal da ORF1. Análises estruturais e filogenéticas comparativas sugerem que a aquisição do subdomínio P2 e sua diversificação ocorreram de forma convergente nos anelovírus associados a hospedeiros primatas e Delphinidae. Coletivamente, nossos resultados ampliam a compreensão da diversidade e evolução desses vírus enigmáticos e onipresentes da família Anelloviridae. IMPORTÂNCIA Anelovírus são onipresentes em mamíferos, mas sua infecção ainda não foi relacionada a qualquer doença, sugerindo uma relação comensal entre vírus e hospedeiro. Neste estudo, descrevemos os primeiros anelovírus associados a espécies diversas de golfinhos. Os anelovírus de Delphinidae representam um novo gênero (provisoriamente nomeado “Qoptorquevirus”) e codificam proteínas do quadro de leitura aberto 1 (ORF1) (cápside) consideravelmente maiores do que aquelas codificadas por anelovírus previamente descritos em outros hospedeiros. A análise abrangente das sequências ORF1 e das estruturas proteicas preditas revelou a base estrutural para esse tamanho extravagante de ORF1 e sugeriu que o aumento do tamanho da ORF1 ocorreu de forma convergente nos anelovírus associados a primatas e a Delphinidae, respectivamente. Coletivamente, nossos resultados fornecem insights sobre a diversidade e evolução da família Anelloviridae. Explorações futuras da diversidade de anelovírus, especialmente em espécies hospedeiras ainda não amostradas, são esperadas para esclarecer melhor sua trajetória evolutiva e explicar a incomum relação comensal vírus-hospedeiro.

Resumo original em inglês

ABSTRACT Anellovirus infections are ubiquitous in mammals but lack any clear disease association, suggesting a commensal virus-host relationship. Although anelloviruses have been identified in numerous mammalian hosts, their presence in members of the family Delphinidae has yet to be reported. Here, using a metagenomic approach, we characterize complete anellovirus genomes (n = 69) from four Delphinidae host species: short-finned pilot whale (Globicephala macrorhynchus, n = 19), killer whale (Orcinus orca, n = 9), false killer whale (Pseudorca crassidens, n = 6), and pantropical spotted dolphin (Steno attenuatus, n = 1). Sequence comparison of the open reading frame 1 (ORF1) encoding the capsid protein, the only conserved gene shared by all anelloviruses, shows that the Delphinidae anelloviruses form a novel genus-level clade that encompasses 22 unique species-level groupings. We provide evidence that different Delphinidae species can be co-infected by multiple anelloviruses belonging to distinct species groupings. Notably, the ORF1 protein of the Delphinidae anelloviruses is considerably larger than those encoded by all previously described anelloviruses from other hosts (spanning 14 vertebrate orders and including 27 families). Comprehensive analysis of the ORF1 sequences and predicted protein structures showed that the increased size of these proteins results from divergent elaborations within the capsid-distal P2 subdomain and elongation of the C-terminal domain of ORF1. Comparative structural and phylogenetic analyses suggest that acquisition of the P2 subdomain and its diversification occurred convergently in the anelloviruses associated with primate and Delphinidae hosts. Collectively, our results further the appreciation of diversity and evolution of the ubiquitous and enigmatic viruses in the family Anelloviridae.IMPORTANCEAnelloviruses are ubiquitous in mammals, but their infection has not yet been linked to any disease, suggesting a commensal virus-host relationship. Here, we describe the first anelloviruses associated with diverse species of dolphins. The dolphinid anelloviruses represent a new genus (tentatively named “Qoptorquevirus”) and encode open reading frame 1 (ORF1) (capsid) proteins that are considerably larger than those encoded by previously described anelloviruses from other hosts. Comprehensive analysis of the ORF1 sequences and predicted protein structures revealed the underlying structural basis for such an extravagant ORF1 size and suggested that ORF1 size increased convergently in the anelloviruses associated with primate and Delphinidae hosts, respectively. Collectively, our results provide insights into the diversity and evolution of Anelloviridae. Further exploration of the anellovirus diversity, especially in the host species that have not yet been sampled, is expected to further clarify their evolutionary trajectory and explain the unusual virus-host commensal relationship.

Espécies citadas

• Globicephala macrorhynchus · baleia-piloto-de-peitorais-curtas
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  Nomes populares variam entre regiões e uma mesma palavra pode designar espécies diferentes. Confira sempre o nome científico: Globicephala macrorhynchus.
• Orcinus orca · orca
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  Nomes populares variam entre regiões e uma mesma palavra pode designar espécies diferentes. Confira sempre o nome científico: Orcinus orca.
• Pseudorca crassidens · falsa-orca
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  Nomes populares variam entre regiões e uma mesma palavra pode designar espécies diferentes. Confira sempre o nome científico: Pseudorca crassidens.
• Steno attenuatus · golfinho-pintado-pantropical
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  Nomes populares variam entre regiões e uma mesma palavra pode designar espécies diferentes. Confira sempre o nome científico: Steno attenuatus.