Ella Vázquez-Domínguez, Brenda Solórzano-García, Mariana Reyes-Vázquez, Diego Zubillaga-Martín · Frontiers in Ecology and Evolution · 2025

Population genetics and evolutionary history of the black howler monkey Alouatta pigra and hybrid populations in Mexico

Resumo em português

A diversidade genética é de fundamental importância para a diversidade biológica e para a conservação e sobrevivência a longo prazo de espécies e populações. A conservação de indivíduos híbridos originados por hibridização natural ainda é controversa; quase todos os sistemas híbridos são diferentes e regras gerais de conservação não são eficazes. O bugio-da-guatemala (Alouatta pigra) é um primata ameaçado de extinção endêmico da península de Yucatán. Ele hibridiza com o bugio-da-américa-central, Alouatta palliata, em uma estreita zona de contato localizada no sul do México. Avaliamos a diversidade genética e os padrões de estrutura em populações naturais de A. pigra ao longo de sua área de distribuição no México (16 localidades), incluindo as populações híbridas, e estimamos o tempo total de divergência dos indivíduos híbridos. Genotipamos com sucesso 12 locos microssatélites e obtivemos um alinhamento de fragmento de 587 pb do citocromo-b para 222 e 107 indivíduos, respectivamente. Identificamos 33 híbridos, três A. palliata e 186 A. pigra não admisturados. Nossos resultados mostraram a maior diversificação para A. pigra no México ocorrendo há aproximadamente 1,4 milhões de anos, enquanto identificamos um evento de diversificação mais recente incluindo A. palliata e híbridos (~0,56 milhões de anos), apoiando diferentes eventos de diversificação ao longo da história evolutiva desses primatas. Além disso, a divergência dos indivíduos híbridos não é um processo contemporâneo na história evolutiva dessas espécies-irmãs, sugerindo que eles entraram em contato na zona de sympatria há pelo menos cerca de 0,8 milhões de anos. Os híbridos exibiram maior diversidade mitocondrial em comparação com os indivíduos não admisturados; notavelmente, os híbridos com mitocôndria de A. pigra apresentaram tanto valores mais altos de diversidade quanto um número maior de haplótipos únicos do que aqueles com mitocôndria de A. palliata. Comparativamente, a diversidade genética nuclear dos híbridos foi maior em comparação com A. palliata mas não com A. pigra. Em relação às populações de A. pigra, encontramos valores moderados de diversidade, sendo os mais altos no habitat mais conservado e contínuo. Também encontramos diferenciação genética significativa (cinco agrupamentos genéticos) e fluxo gênico limitado entre eles, além de sinais potenciais de endogamia, o que torna A. pigra suscetível aos efeitos da deriva genética e ao aumento do risco de extinção. Nosso estudo fornece informações inéditas sobre os padrões genéticos históricos e contemporâneos do bugio-da-guatemala e das populações híbridas no México, essenciais para o desenvolvimento de estratégias para conservar e garantir a sobrevivência de populações viáveis de primatas.

Resumo original em inglês

Genetic diversity is of prime importance for biological diversity and for the long-term conservation and survival of species and populations. The conservation of hybrid individuals originating from natural hybridization is still controversial; nearly every hybrid system is different and general conservation rules are not effective. The black howler monkey (Alouatta pigra) is and endangered primate endemic to the Yucatán peninsula. It hybridizes with the mantled howler, Alouatta palliata, in a narrow contact zone located in southern Mexico. We evaluated the genetic diversity and structure patterns in natural populations of A. pigra across its distribution range in Mexico (16 localities), including the hybrid populations, and estimated the overall time of divergence of the hybrid individuals. We successfully genotyped 12 microsatellite loci and obtained a 587 bp cytochrome-b fragment alignment for 222 and 107 individuals, respectively. We identified 33 hybrids, three A. palliata and 186 non-admixed A. pigra. Our results showed the highest diversification for A. pigra in Mexico occurring at ~1.4 My, while identifying a more recent diversification event including A. palliata and hybrids (~0.56 My), supporting different diversification events along these primates’ evolutionary history. Also, divergence of hybrid individuals is not a contemporary process in the evolutionary history of these sister species, suggesting they came into contact at the zone of sympatry at least some ~0.8 My ago. Hybrids exhibited higher mitochondrial diversity in comparison with non-admixed individuals; notably, hybrids with A. pigra mitochondria exhibited both higher diversity values and number of unique haplotypes than those with A. palliata mitochondria. Comparatively, hybrid nuclear genetic diversity was higher compared with A. palliata but not with A. pigra. Regarding the A. pigra populations, we found moderate diversity values, being highest in the most conserved and continuous habitat. We also found significant genetic differentiation (five genetic clusters) and limited gene flow between them, and potential inbreeding signals, which render A. pigra prone to drift effects and increased extinction risk. Our study provides novel information regarding the historical and contemporary genetic patterns of black howler monkey and hybrid populations in Mexico, which is key for developing strategies for conserving and ensuring the survival of viable primate populations.

Espécies citadas

• Alouatta caraya · bugio
  ?

  Nomes populares variam entre regiões e uma mesma palavra pode designar espécies diferentes. Confira sempre o nome científico: Alouatta caraya.
• Alouatta pigra · bugio-da-guatemala
  ?

  Nomes populares variam entre regiões e uma mesma palavra pode designar espécies diferentes. Confira sempre o nome científico: Alouatta pigra.