Foote AD, Croft DP. · Biology letters · 2025

Sexually antagonistic selection, X-chromosome relatedness and the evolution of menopause in killer whales.

Resumo em português

A menopausa humana é hipotetizada como uma característica adaptativa que permite às fêmeas pós-reprodutivas investirem em seus descendentes diretos e evitar conflitos reprodutivos com eles, aumentando assim sua sobrevivência. Desse modo, o sacrifício de um término precoce da reprodução pode resultar em aumento da aptidão inclusiva. Contudo, a base genética da menopausa permanece amplamente desconhecida. Considerando que a menopausa no meio da vida é uma característica rara em espécies sociais terrestres, há a necessidade de considerar táxons alternativos para além de um único dado empírico para testar quadros teóricos. Um grupo taxonômico aquático, as baleias dentadas, inclui cinco espécies matrilineares com menopausa, fornecendo assim um sistema comparativo crucial para entender a evolução da menopausa. A dinâmica de parentesco nas sociedades da orca Orcinus orca maximiza a aptidão inclusiva das fêmeas pós-reprodutivas quando investem no sucesso reprodutivo de seus filhos. Especificamente, a aptidão inclusiva é maximizada no cromossomo X (em relação aos autossomos) quando o filho de uma fêmea pós-reprodutiva gera filhas. Isso levanta a questão de como a seleção favorece uma característica feminina que beneficia primariamente os descendentes masculinos? Devido ao seu padrão de herança e ploidia, o cromossomo X é um candidato à seleção antagonista sexual, que poderia atuar em características específicas femininas como aumento da longevidade e cessação da reprodução. Propomos, portanto, que o cromossomo X é um marcador promissor para explorar a base genética da menopausa em espécies de baleias matrilineares e poderia fornecer uma comparação fundamental (e contraste) para a base genética da menopausa em humanos. Por fim, ampliamos essas ideias para regiões autossômicas com recombinação enviesada para fêmeas.

Resumo original em inglês

The human menopause is hypothesized to be an adaptive trait that allows post-reproductive females to invest in, and avoid reproductive conflict with, their existing offspring and grand-offspring, thereby increasing their survival. Thus, the sacrifice of an early cessation of reproduction can result in increased inclusive fitness. However, the genetic basis of menopause remains largely unknown. Given that a mid-life menopause is a rare trait in terrestrial social species, there is a need to consider alternative taxa to move beyond a single datapoint to test theoretical frameworks upon. One aquatic taxonomic group, toothed whales, comprises five matrilineal species with menopause, thereby providing a crucial comparative system for understanding the evolution of menopause. The kinship dynamics in killer whale Orcinus orca societies, maximize the inclusive fitness of post-reproductive females when they invest in their son's reproductive success. Specifically, inclusive fitness is maximized at the X-chromosome (over the autosomes) through a post-reproductive female's son siring daughters. This raises the question of how selection favours a female trait that primarily benefits male offspring? Due to its inheritance pattern and ploidy, the X-chromosome is a candidate target for sexual antagonistic selection, which could act on the female-specific traits of increased lifespan and reproductive cessation. We therefore propose that the X-chromosome is a promising marker to explore the genetic underpinning of menopause in matrilineal whale species and could provide a key comparison (and contrast) to the genetic basis of menopause in humans. Lastly, we expand these ideas to autosomal regions with female biased recombination.