Wang H, Liu Y, Mu X, Xu W, Liu H, Yong Q, Wang X, Zhai Y, Zheng H. · International journal of molecular sciences · 2025

The Neuropeptide Neuroparsin-A Regulates the Establishment of Dominance Hierarchy in Bumblebees.

Resumo em português

A regulação da divisão reprodutiva do trabalho em insetos eusociais é fundamental para a evolução e manutenção da organização social. Em Bombus terrestris, hierarquias de dominância emergem entre operárias órfãs por meio de interações agonísticas repetidas, formando patamares comportamentais distintos. Para explorar a base neural desse processo, combinamos testes comportamentais com sequenciamento de RNA de núcleo único para perfilar a expressão gênica cerebral em operárias alfa, beta e gama. Nossas análises revelaram divergência transcricional acentuada entre células de Kenyon, que exibiram enriquecimento em vias sinápticas, de insulina e sinalização MAPK. Entre os neuropeptídeos examinados, Neuroparsin-A foi significativamente regulado positivamente nas células de Kenyon e em células gliais de operárias dominantes, enquanto seu receptor, OR1, mostrou forte expressão nas populações de Kenyon, sugerindo um eixo neuropeptídeo-receptor conservado em Himenópteros sociais. A inferência da rede regulatória gênica identificou ainda fatores de transcrição responsivos à ecdizona, incluindo br, Eip74EF, Hr38, Hr3 e Hr4, como reguladores-chave associados à plasticidade neural e diferenciação comportamental. Em conjunto, nossos achados revelam um mecanismo neuroendócrino no qual a sinalização de Neuroparsin-A coordena programas transcricionais cerebrais relacionados à formação da hierarquia de dominância em sociedades de Bombus terrestris sem rainha, oferecendo novas perspectivas sobre os fundamentos moleculares do comportamento eusocial.

Resumo original em inglês

The regulation of reproductive division of labor in eusocial insects is pivotal for the evolution and maintenance of social organization. In Bombus terrestris , dominance hierarchies emerge among orphan workers through repeated agonistic interactions, forming distinct behavioral ranks. To explore the neural basis of this process, we combined behavioral assays with single-nucleus RNA sequencing to profile brain-wide gene expression across α-, β-, and γ-bumblebee workers. Our analyses revealed pronounced transcriptional divergence among Kenyon cells, which exhibited enrichment in synaptic, insulin, and MAPK signaling pathways. Among the neuropeptides examined, Neuroparsin-A was markedly upregulated in the Kenyon cells and glial cells of dominant workers, while its receptor, OR1, showed strong expression within Kenyon populations, suggesting a conserved neuropeptide-receptor axis in social Hymenoptera. Gene regulatory network inference further identified ecdysone-responsive transcription factors, including br , Eip74EF , Hr38 , Hr3 and Hr4 , as key regulators linked to neural plasticity and behavioral differentiation. Together, our findings uncover a neuroendocrine mechanism in which Neuroparsin-A signaling coordinates brain transcriptional programs associated with dominance hierarchy formation in queenless bumblebee societies, offering new insights into the molecular underpinnings of eusocial behavior.