Pinilla-Beltrán D, Duarte-Santos L, Nery MF. · Journal of molecular evolution · 2026

Convergent Functional Genomic Evolution Underlying Repeated Freshwater Colonization in Cetaceans.

Resumo em português

A transição de ambientes marinhos para de água doce representa uma mudança evolutiva notável em cetáceos, embora os fundamentos genômicos dessa adaptação ainda sejam pouco compreendidos. Este estudo investiga as assinaturas genômicas da adaptação à água doce em cetáceos ribeirinhos por meio de análises evolutivas comparativas de seis espécies: boto (Inia geoffrensis), Lipotes vexillifer, golfinho do ganges, do indo (Platanista gangetica), "indus river dolphin" (Platanista minor), boto-liso-chinês (Neophocaena asiaeorientalis asiaeorientalis) e boto cinza (Sotalia fluviatilis). Ao integrar análise de seleção positiva, dinâmicas da família gênica e convergência na taxa evolutiva, identificamos adaptações moleculares chave associadas à colonização de água doce. A análise revelou que cinco das seis espécies exibiram seleção positiva nos genes NSMAF e CTRL, sugerindo pressões seletivas amplas relacionadas a respostas inflamatórias e adaptações digestivas, respectivamente. Análises de enriquecimento funcional revelaram assinaturas adaptativas em hematopoiese, osmorre gulação, desenvolvimento esquelético e respostas imunes, refletindo os desafios fisiológicos dos ambientes de água doce. Análises da evolução da família gênica usando CAFE identificaram padrões dinâmicos de expansões e contrações em genes relacionados ao sistema imune, regulação transcripcional e vias de adesão celular nas linhagens ribeirinhas. Análise da taxa evolutiva relativa (RER) com RERconverge identificou 95 genes mostrando mudanças convergentes na taxa associadas à adaptação à água doce, incluindo genes envolvidos em respostas a compostos nitrogenados celulares e regulação transcripcional. Apesar da sobreposição limitada de genes sob seleção positiva e da ausência de padrões simples em todo clado, nossos resultados demonstram que a adaptação à água doce em cetáceos envolve provável evolução convergente de sistemas biológicos fundamentais, incluindo respostas imunes, regulação metabólica e desenvolvimento morfológico. Esses achados fornecem novos insights sobre os mecanismos moleculares subjacentes à especiação em mamíferos aquáticos e destacam vias biológicas críticas que possibilitaram a colonização bem-sucedida de ecossistemas de água doce por múltiplas linhagens independentes de cetáceos.

Resumo original em inglês

The transition from marine to freshwater environments represents a remarkable evolutionary shift in cetaceans, yet the genomic underpinnings of this adaptation remain poorly understood. This study investigates the genomic signatures of freshwater adaptation in riverine cetaceans through comparative evolutionary analyses of six species: Inia geoffrensis, Lipotes vexillifer, Platanista gangetica, Platanista minor, Neophocaena asiaeorientalis asiaeorientalis, and Sotalia fluviatilis. By integrating positive selection analysis, gene family dynamics, and evolutionary rate convergence, we identified key molecular adaptations associated with freshwater colonization. The analysis revealed that five of the six species exhibited positive selection in the NSMAF and CTRL genes, suggesting widespread selective pressures related to inflammatory responses and digestive adaptations, respectively. Functional enrichment analyses revealed adaptive signatures in hematopoiesis, osmoregulation, skeletal development, and immune responses, reflecting the physiological challenges of freshwater environments. Gene family evolution analyses using CAFE identified dynamic patterns of expansions and contractions in immune-related genes, transcriptional regulation, and cell adhesion pathways across riverine lineages. Relative evolutionary rate (RER) analysis using RERconverge identified 95 genes showing convergent rate shifts associated with freshwater adaptation, including genes involved in cellular nitrogen compound responses and transcriptional regulation. Despite positively selected genes overlap was limited and did not follow simple clade-wide patterns, our results demonstrate that freshwater adaptation in cetaceans involves putative convergent evolution of fundamental biological systems, including immune responses, metabolic regulation, and morphological development. These findings provide new insights into the molecular mechanisms underlying speciation in aquatic mammals and highlight critical biological pathways that have enabled the successful colonization of freshwater ecosystems by multiple independent cetacean lineages.